400番台は1999年に登場したキハ75形2次車のうち、武豊線のワンマン運転に対応する設備を有するグループである。基本的には200番台と同様ながら、乗務員室付近に運賃箱・運賃表示機が、前後扉横には整理券発行機が設置されている。当初は主に日中の武豊線運用に充当されていたが、2011年にキハ25形が投入されるとこの運用を同形に譲り、他番台と共に快速「みえ」や朝夕の東海道線~武豊線直通列車に使用された。
2015年の武豊線電化に伴い、当番台は全車が美濃太田区に転属した。これに前後して耐寒化改造を行ったため、全車が原番号+3000されている。
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